1  2  3  4  5  6  7  8  9  10  11  12  13  14  15  16  17  18  19  20  21  22  23  24  25  26  27  28  29  30  31  32  33  34  35 

Canopy and litter ant assemblages share similar climate‐species density relationships.   

Michael D. Weiser1,*, Nathan J. Sanders2, Donat Agosti3, Alan N. Andersen4, Aaron M. Ellison5,  Brian L. Fisher6, Heloise Gibb7, Nicholas J. Gotelli8, Aaron D. Gove9, Kevin Gross10, Benoit  Guénard1, Milan Janda11, Michael Kaspari12, Jean‐Philippe Lessard2, John T. Longino13, Jonathan  D. Majer9, Sean B. Menke1, Terrence P. McGlynn14, Catherine L. Parr15, Stacy M. Philpott16,  Javier Retana17, Andrew V. Suarez18, Heraldo L. Vasconcelos19, Stephen P. Yanoviak20 and  Robert R. Dunn1 
 
1 2

Department of Biology, North Carolina State University, Raleigh, NC 27695, USA.  Department of Ecology and Evolutionary Biology, University of Tennessee, Knoxville, TN 37996,  USA.  3 Swiss Residence, Ave Khazar 21, 19649 Teheran, Iran  4 CSIRO Tropical Ecosystems Research Centre, Winnellie, NT 0822, Australia  5 Harvard Forest, Harvard University, Petersham, MA 01366, USA.  6 Department of Entomology, California Academy of Sciences, San Francisco, CA 94118, USA  7 Department of Zoology, La Trobe University, Bundoora 3086, Victoria, Australia.  8 Department of Biology, University of Vermont, Burlington, VT 05405, USA  9 Centre for Ecosystem Diversity and Dynamics, Department of Environmental and Aquatic  Sciences, Curtin University, Perth, WA 6845 Australia.   10 Department of Statistics, North Carolina State University, Raleigh, NC 27695, USA  11 Biology Center, Czech Academy of Sciences and Faculty of Science, University of South  Bohemia, 370 05 Ceske Budejovice, Czech Republic.  12 Department of Zoology, University of Oklahoma, Norman, OK 73019, USA.  13 The Evergreen State College, Olympia, WA 98505, USA.  14 Department of Biology, California State University Dominguez Hills, Carson, CA 90747, USA.  15 Environmental Change Institute, Oxford University Centre for the Environment, Oxford  OX13QY, UK  16 Department of Environmental Sciences, University of Toledo, Toledo, OH 43606, USA   17 Estación Biológica de Doñana, CSIC, E‐41013 Sevilla, Spain.  18 Departments of Entomology and Animal Biology, University of Illinois, Urbana, IL 61801, USA   19 Institute of Biology, Federal University of Uberlândia (UFU), CP 593, 38400‐902, Uberlândia,  MG, Brazil.  20 Department of Biology, University of Arkansas at Little Rock, Little Rock, AR 72204 USA. 
 

36  37  38  39  40  41  42  43  44  45  46  47  48  49 

  SUMMARY  Tropical forest canopies house most of the globe’s diversity, yet little is known about global patterns and  drivers of canopy diversity. Here we present models of ant species density, using climate, abundance  and habitat (i.e., canopy v. litter) as predictors.  Ant species density is positively associated with  temperature and precipitation, and negatively (or non‐significantly) associated with two metrics of  seasonality, precipitation seasonality and temperature range. Ant species density was significantly  higher in canopy samples, but this difference disappeared once abundance was considered.  Thus, the  apparent differences in species density between canopy and litter samples are likely due to differences  in abundance‐diversity relationships, not differences in climate‐diversity relationships.  Thus it appears  that canopy and litter ant assemblages share a common abundance‐diversity relationship influenced by  similar but not identical climatic drivers.      KEYWORDS: Formicidae, species richness, global diversity gradients 

50  51  52  53  54  55  56  57  58  59  60  61  62  63  64  65  66  67  68  69  70  71  72 

1. INTRODUCTION    Tropical forest canopies may house more than half of the world’s animal species (Erwin 1982; 

Stork 1993; Ødegaard 2000; Novotny et al. 2002), but little is known about how canopy diversity varies  at global scales (but see Majer et al. 2001; Kitching et al. 1993). If the patterns and the climatic  correlates of canopy diversity are different from ground‐dwelling taxa, current models (which are largely  based on ground‐dwelling taxa) may not apply for a striking majority of Earth’s biodiversity.  Alternatively, if similar factors drive canopy and ground‐dwelling species diversity, then understanding  the factors that shape the diversity of ground‐dwelling taxa will be useful for understanding canopy  diversity as well.   Ants can comprise more than half of the arthropod abundance and biomass of tropical forest  canopies (e.g., Fittkau and Klinge 1973; Floren & Linsenmair 1997; Tobin 1995; Davidson 2003).   It is  clear that climate is correlated with ant diversity, with the combination of temperature and precipitation  often representing the best two climatic predictors for the diversity of litter‐dwelling ants (Kaspari, et al.  2004; Sanders, et al. 2007; Dunn, et al. 2009).  However, different factors may limit the diversity of litter  and canopy ants. Canopy ants tend to feed at lower trophic levels than litter ants (Yanoviak & Kaspari  2000; Blüthgen et al 2003; Davidson et al. 2007) and therefore may depend more directly on plant  production. As plant productivity is highest in warm, wet and aseasonal environments (e.g., Schuur  2003), canopy ant diversity may be more strongly associated with precipitation and temperature than  litter ant diversity. Additionally, if canopy ants maintain large colony sizes relative to litter ants  (Davidson, 2007), then a given number of workers may be distributed among fewer canopy species,  leading to different abundance‐diversity relationships.  Finally, canopy ants potentially face greater  exposure to climatic variability (e.g., Hood and Tschinkel, 1990) than litter ants, which may lead to  greater dependence of canopy diversity on climatic seasonality.  

73  74  75  76  77  78  79  80  81  82  83  84  85  86  87  88  89  90  91  92  93  94  95 

Here we generate models of ant species density (i.e., S=the number of species in a sample;  Gotelli and Colwell, 2001) that use climate, abundance and stratum (i.e., 23 canopy v. 192 litter  collections) to understand how and how well these variables predict ant species density.   2. Data    We compiled data on canopy ant species density from the literature using studies that sampled 

arboreal assemblages by canopy fogging.  Fogging studies attempt to sample only ants present in the  canopy, but this does not necessarily exclude ground‐nesting, canopy‐foraging species. We recorded  species density (S), and abundance (N= the number of individual ants), and for studies that did not  differentiate spatially between locations, we used the mean of each variable. Twenty‐three localities  met the above criteria (see Table S1). To compare canopy patterns with better‐understood patterns of  litter ants (e.g., Kaspari et al., 2000, 2004; Sanders, et al. 2007, Dunn et al. 2009), we extracted similar  data from 192 litter samples (i.e., the subset of Winkler extractions from forested areas from Dunn et al.  2009 that reported abundance, see Table S2). For each location, we extracted mean annual  temperature, annual precipitation (hereafter, “temperature” and “precipitation”), annual temperature  range, and precipitation seasonality (i.e., the coefficient of variation of monthly precipitation) from  WorldClim (Hijmans et al. 2005).  All climatic predictor variables were converted to z‐scores.    3. ANALYSES AND RESULTS     We combined canopy and litter samples and made three nested generalized linear models to 

predict S, using 1) climatic variables; 2) climate plus canopy/litter; and 3) climate, canopy/litter, and  abundance.  Climate contributed significantly (all but one climatic effect test was significant, see Table 1)  and similarly (i.e., the confidence intervals of the parameter estimates overlapped, Table 1) to all three  models. Temperature, precipitation and abundance were all positively correlated with species density in  all 3 models, while temperature range and precipitation seasonality were either negatively correlated 

96  97  98  99  100  101  102  103  104  105  106  107  108  109  110  111  112  113  114  115  116  117  118 

with or were not significant predictors of ant species density (Table 1).   Both of the more complex  models performed better, based on AIC scores than the simpler models (Table 1). Model predictions of  species density accounted for 52% of the variation in the combined observed data and 73% of the  variation in canopy species density (Figure 1).      To investigate whether the effects of the predictor variables differed between canopy and litter 

samples, we created three (non‐nested) generalized linear models separately, adding the interaction  term for canopy/litter*temperature, canopy/litter*precipitation and canopy/litter*abundance.  All three  interaction terms were significant (Table 2) and the confidence intervals for most parameter estimates  overlapped (excepting precipitation in the precipitation‐interaction model, Table 2) with the  “+Abundance” model (i.e., the best model without interaction terms).     Of the six models presented  here, the “best” model (i.e., the lowest AIC score) includes the effects of temperature, precipitation,  precipitation seasonality, abundance and the abundance‐canopy/litter interaction.     4. DISCUSSION    As would be expected (Kaspari, et al. 2004; Sanders, et al. 2007; Dunn, et al. 2009), ant species 

density was highest in warmer, wetter and relatively stable forests. More important to our goals, three  details of the models presented here indicate that species density of canopy and litter ant share similar  climatic drivers.  First, when considering only climate and habitat, Canopy/Litter was a significant  predictor of species density, but adding abundance to the model made Canopy/Litter non‐significant.  Thus, the apparent differences in species density between canopy and litter samples are probably due  to differences in abundance‐species density relationships, not differences in the relationships between  climate and species density.  Second, the climatic parameter estimates were generally consistent across  models that incorporated climate, canopy/litter and abundance, as well as across models with the  interactions of temperature, precipitation and abundance with canopy/litter.  Lastly, the overall model 

119  120  121  122  123  124  125  126  127  128  129  130  131  132  133  134  135  136  137  138  139  140  141 

(i.e., the “+Abundance” model in Table 1), which was generated with disproportionately more litter  assemblages, shows a better match between predicted and observed species density for the canopy  assemblages (r2=0.73, n=23, see Figure 1) than it does for the overall data set (r2=0.52, n=192).     The interaction models indicate differences between canopy and litter species density, but these 

differences appear relatively minor.  The addition of terms for the interactions of canopy/litter and  temperature, precipitation and abundance all yielded models that were statistically better than the non‐ interaction models (based on AIC scores, see Table 2), but the addition of interaction terms did little to  increase the match between predicted and observed species density (i.e., compare the r2 observed ~  predicted in Tables 1 &2).  Our results suggest that these modest differences are a function of  differences in the number of individuals sampled. Once abundance was included in the model, the effect  of canopy/litter was not a significant predictor of species density. Thus, differences between canopy and  litter are likely due to differences in how climate affects the abundance of canopy vs. litter ants and/or  how collection methods sample a single abundance‐diversity relationship shared by the canopy and  litter habitats.    While we argue that the differences in the climate‐species density relationships between  canopy and ground ant are minor, the models which include interaction terms indicate that canopy  species density may be more sensitive to the positive effects of temperature and precipitation (i.e., the  interaction terms for both predicted higher species density for canopy samples).  Additionally, the  interaction of canopy/litter and abundance indicates that for a given abundance, canopy samples have  fewer species than litter samples (underscoring the potential differences in abundance‐species density  relationships and supporting the suggestions of Davidson, et al. 2007).    While the forest canopy is of great interest to biologists, it remains difficult to study and 

relatively poorly known. Consequently, canopy biodiversity has played a relatively minor role in 

142  143  144  145  146  147  148  149  150  151  152  153  154  155  156 

understanding and conserving biodiversity. The tendency to date has been to emphasize the differences  between canopy and forest floor faunas (e.g., Yanoviak and Kaspari 2000), but here we highlight their  similarities. Both faunas increase in species density with increasing temperature, precipitation and  climatic stability (Kaspari, et al. 2004; Sanders, et al. 2007; Dunn, et al. 2009) and the differences in their  diversity for a given set of climatic conditions appear to be primarily due to differences in abundances  (whether in abundances in samples or abundances per some area or volume). A key remaining question  is how best to determine the relevant area or volume over which such abundances should best be  considered. If, despite their differences in life history and diet, canopy and litter ants have similar  species‐abundance distributions, it would suggest broad generalities among ant assemblages regardless  of whether the ants are walking overhead or underfoot.    ACKNOWLEDGEMENTS  We thank the two anonymous reviewers for their helpful comments. RRD, MDW and NJS were  supported by a DOE‐NICCR, DOE‐PER DE‐FG02‐08ER64510 and a NASA Biodiversity Grant (ROSES‐  NNX09AK22G). TPM, JTL, AVS and BLF by the National Science Foundation (TPM by NSF‐OISE‐0749047;  JTL by NSF‐DEB‐0640015, Project LLAMA; AVS by NSF‐0716966 and BLF by NSF‐DEB0842395). 

157  158  159  160  161  162  163  164  165  166  167  168  169  170  171  172  173  174  175  176  177  178  179  180  181  182  183  184  185  186  187 

LITERATURE CITED 

Blüthgen N, G. Gebauer & K. Fiedler. 2003. Disentangling a rainforest food web using stable isotopes:  dietary diversity in a species‐rich ant community. Oecologia 137: 426‐435  Brühl, C.A., G. Gunsalem, M. & K.E. Linsenmair. 1998. Stratification of ants (Hymenoptera: Formicidae) in  a primary rain forest in Sabah, Borneo. J. Trop. Ecol. 14:285‐297.  Brühl, C.A., M. Mohamed & K.E. Linsenmair. 1999. Altitudinal distribution of leaf litter ants along a  transect in primary forest on Mount Kinabalu, Sabah, Malaysia. J. Trop. Ecol. 15:265–267.  Currie, D. J., et al. 2004. Predictions and tests of climate‐based hypotheses of broad‐scale variation in  taxonomic richness. Ecol. Lett. 7:1121‐1134.  Davidson, D.W., J. ‐P. Lessard, B.C.R. Bernau & S.C. Cook. 2007. The tropical ant mosaic in a primary  Bornean rain forest. Biotropica 39:468‐475.  Davidson, D.W., S.C. Cook, R.R. Snelling & T.H. Chua. 2003. Explaining the abundance of ants in lowland  tropical rainforest canopies. Science 300(5621):969‐972.  Davidson, D.W. & L. Patrell‐Kim. 1996. Tropical arboreal ants: Why so abundant? In Neotropical  Biodiversity and Conservation. (ed. A.C. Gibson) pp. 127‐140. University of California, Los Angeles.  Dunn, R.R., et al. 2009 Climatic drivers of hemispheric asymmetry in global patterns of ant species  richness. Ecol. Lett. 12:324‐333.  Erwin, T. L. 1982. Tropical forests: their richness in Coleoptera and other species. Coleopterist’s Bull.  36:74–75.  Fittkau E. J. & Klinge H. (1973) On biomass and trophic structure of the Central Amazonian rain forest  ecosystem. Biotropica 5:2‐14.  Floren A. & K.E. Linsenmair. 1997. Diversity and recolonization dynamics of selected arthropod groups  on different tree species in a lowland rainforest in Sabah, Malaysia with special reference to Formicidae.  In Canopy Arthropods. (eds. Stork NE, J. Adis & R.K. Didham) pp. 344‐381. New York, Chapman and Hall.  Gaston K.J. 2000. Global patterns in biodiversity. Nature, 405, 220‐227.  Gotelli, N.J. and R.K. Colwell. 2001. Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the measurement  and comparison of species richness. Ecology Letters 4: 379‐391  Hawkins B.A., et al. 2003. Energy, water, and broad‐scale geographic patterns of species richness.  Ecology, 84, 3105‐3117.   Hijmans, R.J., S.E. Cameron, J.L. Parra, P.G. Jones & A. Jarvis, 2005. Very high resolution interpolated  climate surfaces for global land areas. Int. J. Clim. 25:1965‐1978.  

188  189  190  191  192  193  194  195  196  197  198  199  200  201  202  203  204  205  206  207  208  209  210  211  212  213  214  215  216  217 

Hood, W.G and W.R. Tschinkel. 1990. Desiccation resistance in arboreal and terrestrial ants.   Physiological Ecology. 15(1):23‐35.  Kaspari M., S. O’Donnell & J.R. Kercher. 2000. Energy, density, and constraints to species richness:  studies of ant assemblages along a productivity gradient. Am. Nat. 155:280‐293  Kaspari M., P.S. Ward & M. Yuan. 2004. Energy gradients and the geographic distribution of local ant  diversity. Oecologia 140:407‐414.  Kitching, R.L., J.M. Bergelson, M.D. Lowman, S. McIntyre & G. Carruthers. 1993. The biodiversity of  arthropods from Australian rainforest canopies: general introduction, methods, sites and ordinal results.  Aust. J. Ecol. 18:181‐191.  Longino, J.T. & R.K. Colwell. 1997. Biodiversity assessment using structured inventory: Capturing the ant  fauna of a tropical rain forest. Ecol. App. 7:1263‐1277.  Majer, J.D., R.L. Kitching, B.E. Heterick, K. Hurley & K.E.C. Brennan. 2001. North‐South patterns within  arboreal ant assemblages from rain forests in Eastern Australia. Biotropica 33:643‐661.  Novotny, V., Y. Basset, S.E. Miller, G.D. Weiblen, B. Bremerk, L. Cizek and & P. Drozd. 2002. Low host  specificity of herbivorous insects in a tropical forest. Nature 416:841‐844.  Ødegaard, F. 2000. How many species of arthropods? Erwin’s estimate revised. Biol. J. Linn. Soc. 71:583– 597.   Sanders NJ, Lessard J‐P, Dunn RR, Fitzpatrick MC (2007) Temperature, but not productivity or geometry,  predicts elevational diversity gradients in ants across spatial grains. Global Ecology and Biogeography  16:640‐649.   Schuur, E.A.G. 2003. Productivity and global climate revisited: The sensitivity of tropical forest growth to  precipitation. Ecology 84:1165‐1170.  Stork, N.E. 1993. How many species are there? Biodiversity and Conservation 2:215–232.   Tobin, J.E. 1995. Ecology and Diversity of Tropical Forest Canopy Ants. In Forest Canopies, (eds. M.D.  Lowman & N.M. Nadkarni). pp.129‐147. New York, Academic Press.  Ward, P.S. 2000. Broad‐scale patterns of diversity in leaf‐litter ant communities. In Ants: Standard  Methods for Measuring and Monitoring Biodiversity (eds. D. Agosti, J.D. Majer, L.A. Alonso). pp. 99‐121.  Washington, DC, Smithsonian.  Yanoviak, S.P. and M. Kaspari. 2000. Community structure and the habitat templet: ants in the tropical  forest canopy and litter. Oikos 89:259‐266.  

218  219  220  221  222  223  224 

Table One: Three nested Generalized Linear Models of species density with all samples combined. The first model (“Climate”) includes the  climatic parameters. “+ Canopy/Litter” adds the classification variable (whether the samples are from the Canopy or Litter). “+Abundance” adds  abundance (N) as a measure of sampling effort. All climatic variables have been converted to z‐scores. The two more complex models are  significant given AIC minimization. Note that the effect of canopy/litter is significant, unless the number of individuals is included.  Parameter  estimates and AIC values do not include non‐significant terms. **p<0.0001, *p<0.01, ns=not significant at p=0.05          Intercept  Mean Annual Temperature  Annual Precipitation  Temperature Range  Precipitation Seasonality  Canopy/Litter [Canopy]  Number of Individuals  AIC  r2 observed ~ predicted 

 
                   

Climate 
Estimates  3.075**  0.514**  0.208**  ‐0.130**  ‐0.115**  84%CI    3.050  3.100    0.468  0.561    0.182  0.234   
‐0.181  ‐0.079  ‐0.141  ‐0.089 

Canopy/Litter 
Estimates  3.056**  0.513**  0.217**  ‐0.105**  ‐0.096**  0.169*  84%CI  3.029  0.466  0.192 
‐0.157 

 
                   

Abundance 
Estimates  3.063**  0.565**  0.246**  ns  ‐0.095**  ns  0.135**  84%CI  3.039  0.535  0.224  ns  ‐0.120  ns  0.125  ‐28,528  0.522  3.088  0.595  0.268  ns  ‐0.070  ns  0.144 

3.082  0.556  0.243  ‐0.054  ‐0.070  0.222 

           

‐0.123  0.115  ‐‐‐‐‐‐  ‐28,278  0.465 

‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐  ‐28,259  0.452 

225  226  227  228  229  230 

  Table Two: Three (non‐nested) Generalized Linear Models of species density with all samples combined.  All three models include climatic  variables, canopy/litter, abundance and the interaction of Canopy/Litter and Temperature, Precipitation and Abundance respectively.  The effect  sizes for the interaction terms are for Canopy samples (with Litter samples being that value*‐1).  Thus the effects of Mean Annual Temperature,  Annual Precipitation, and Abundance differ between Canopy and Litter samples. Parameter estimates and AIC values do not include non‐ significant terms (i.e., for the abundance model). **p<0.0001, *p<0.01, ns=not significant at p=0.05        Intercept  Mean Annual Temperature  Annual Precipitation  Temperature Range  Precipitation Seasonality  Canopy/Litter [Canopy]  Number of Individuals  Interaction of Canopy/Litter  and focal variable  AIC  r2 observed ~ predicted 

   
                     

Temperature 
Estimates  3.088**  0.489**  0.209**  ‐0.084*  ‐0.106**  ‐1.514**  0.140**  0.006**  84%CI  3.062  0.441  0.182 

Interaction of Canopy/Litter and:  Precipitation 
        Estimates  3.084**  0.512**  0.193**  ‐0.088*  ‐0.110**  ‐0.283**  0.143**  0.148**  84%CI  3.058  0.467  0.165  ‐0.138  ‐0.136  ‐0.283  0.132  0.104  ‐28,549  0.521  3.109  0.558  0.221  ‐0.037  ‐0.084  ‐0.133  0.154  0.191                       

Abundance 
84%CI  3.034  0.504  0.205  ns  3.118  0.607  0.281  ns 

Estimates  3.076**  0.556**  0.243**  ns  ‐0.094**  ns  0.361**  ‐0.251** 

3.115  0.537  0.236 

‐0.136  ‐0.031    ‐0.133  ‐0.079    ‐1.894  ‐1.133    0.126  0.006  ‐28,565  0.526  0.149  0.008         

‐0.137  ‐0.051  ns  0.316  ns  0.407 

‐0.299  ‐0.203  ‐28,657  0.539 

231  232  233  234  235  236  237 

FIGURE LEGENDS  Figure 1. Ant species density predicted by our model (i.e., the “+Abundance” model in Table 1)  compared to observed ant species density.  Open circles represent litter samples, closed circles  represent canopy fogging samples. Both panels present the same information, with the bottom panel  scaled with log10‐transformed axes (to allow visualization). The line represents the ordinary least squares  regression on the combined data set with observed=1.1+ (0.96*predicted), p<0.0001, r2=0.52, n=192.    The relationship for the canopy data is observed=1.8+ (0.93*predicted), p<0.0001, r2=0.73, n=23. 

238 

Figure 1 

239  240