a,1, E. U. Hammarlundb,c,d, A. D. Anbare,f, D. P. G. Bondg, B. C. Gillh, G. W. Gordone, A.  T.W. Dahl H. Knolla,h, A. T. Nielseni, N. H. Schovsboj, D. E. Canfieldb      aDepartment of Organismic and Evolutionary Biology, Harvard University, Cambridge, MA  02138, USA    bNordic Center for Earth Evolution and Institute of Biology, University of Southern Denmark,  DK­5230 Odense C, Denmark    cDepartment of Palaeozoology, Swedish Museum of Natural History, Box 50007, SE­104 05  Stockholm, Sweden     dDepartment of Geological Sciences, Stockholm University, SE­106 91 Stockholm, Sweden    eSchool of Earth & Space Exploration, Arizona State University, Tempe, AZ 85287, USA    fDepartment of Chemistry & Biochemistry, Arizona State University, Tempe, AZ 85287, USA 
  gSchool of Earth and Environment, University of Leeds, LS2 9JT, UK    hDepartment of Earth and Planetary Sciences, Harvard University, Cambridge, MA 02138, USA 

Devonian rise in atmospheric oxygen correlated to the  radiations of terrestrial plants and large predatory fish 

  iNatural History Museum of Denmark, DK­1350 Copenhagen K, Denmark 
 

   
 

jGeological Survey of Denmark and Greenland, DK­1350 Copenhagen K, Denmark 

1 To whom correspondence should be addressed. Email: tdahl@fas.harvard.edu

Abstract  The evolution of Earth's biota is intimately linked to the oxygenation of the oceans  and atmosphere. We use the isotopic composition and concentration of molybdenum  (Mo) in sedimentary rocks to explore this relationship. Our results indicate two  episodes of global ocean oxygenation. The first coincides with the emergence of the  Ediacaran fauna, including large, motile bilaterian animals, ca. 550­560 million year  ago (Ma), reinforcing previous geochemical indications that Earth­surface  oxygenation facilitated this radiation. The second, perhaps larger, oxygenation took  place around 400 Ma, well after the initial rise of animals and, therefore, suggesting  that early metazoans evolved in a relatively low oxygen environment.  This later  oxygenation correlates with the diversification of vascular plants, which likely  contributed to increased oxygenation through the enhanced burial of organic carbon  in sediments. It also correlates with a pronounced radiation of large predatory fish,  animals with high oxygen demand. We thereby couple the redox history of the  atmosphere and oceans to major events in animal evolution.     The concentration of O2 in the Earth’s atmosphere and oceans has increased over time from  negligible levels early in Earth history to the 21% we have in the atmosphere today (1‐3).  Our understanding of this history is indirect, based mainly on a series of geochemical  proxies reflecting chemical interactions between O2 and other oxidation‐reduction (redox)  sensitive elements. These proxies include the isotopic compositions and concentrations of  elements such as S, Fe, and Mo preserved in sedimentary rocks (3‐7). Several of these  proxies (4, 5, 8, 9) indicate an increase in oceanic O2 during the Ediacaran Period (635 to 

 

2

542 million years ago, Ma), roughly synchronous with the emergence of large, motile  bilaterian animals and, therefore, suggestive of a physiological link between Ediacaran  evolution and environmental change. Despite this, the distribution of organic‐rich shales  (10, 11), the ratio of pyrite sulfur to organic carbon in shales (12),  and modeling of the  sulfur isotope record (13, 14) all indicate that large tracts of subsurface ocean remained  anoxic well into the early Phanerozoic Eon (the “age of visible animals,” since 542 million  years ago). Levels of ocean and atmospheric oxygenation, however, are unquantified from  these proxies.  Indeed, the most comprehensive history of Phanerozoic oxygenation has  been inferred from biogeochemical models. These models diverge, however, on their  predictions for the Paleozoic, suggesting either low (15) or high levels of atmospheric  oxygen (16, 17).  Here, we present an independent record of ocean oxygenation history  derived from the isotopic composition and concentration of Mo in black shales.    The geochemical behavior of Mo is controlled by the relative availability of dissolved 

H2S and O2 in the oceans. In oxic waters, Mo is soluble and exists as the molybdate anion,  MoO42‐. In sulfidic waters, molybdate reacts with H2S to form particle‐reactive  oxythiomolybdates that are readily removed from solution (see Supplementary  Information for further details). Although the sulfidic removal pathway is efficient, sulfidic  environments are relatively rare today. As a result, Mo accumulates in the modern  oxygenated oceans to a relatively high concentration of 105 nM [compared to rivers at 6  nM (18)], with a correspondingly long residence time of ca. 800 kyrs (4, 19). As this is much  longer than the ocean’s mixing time (~1,500 yrs), seawater is well mixed with respect to  Mo and carries a homogeneous Mo isotopic composition (20).   

 

3

Mo and Fe biogeochemistry  The isotopic composition of Mo in seawater depends on the redox chemistry of the global  ocean because the major sedimentary sinks impart distinct isotope signatures. 98Mo  measures the enrichment of 98Mo/95Mo in a sample relative to our in‐house standard,  RochMo2 (Alfa Aesar Specpure Lot# 802309E), where seawater is indistinguishable (21)  from results obtained in other laboratories (18, 20, 22):    (1)     Modern seawater (SW) is enriched in heavy Mo isotopes; 98MoSW = 2.3±0.1‰ (20)  relative to riverine and hydrothermal discharge at 0.7‰ and 0.8‰, respectively (18). This  offset reflects the balance of Mo removal into three major types of sedimentary sinks. The  first and second sinks include sediments deposited under oxic conditions in the deep ocean  and mildly reducing water columns in shelf settings (i.e., oxygen minimum zones),  respectively. These lead to varying degrees of Mo isotope fractionation, ranging from about  2.8 ± 0.1‰ (SW‐OX) for deep‐sea oxic removal to about 0.7 ± 0.2‰ (SW‐SAD) for mildly  reducing settings with sulfide precipitation at depth in the sediment (Figure S1,  Supplementary Table S2).  Similar fractionations are also observed under intermittently  euxinic conditions and when sulfide concentrations are low and where Mo removal is  incomplete (23, 24). These Mo removal pathways are therefore grouped with the SAD sink.  The third sink includes sediments deposited under persistent and strongly euxinic  conditions, in which sulfide is present in the water column and Mo is removed  quantitatively, or nearly so, resulting in little or no isotope fractionation. Such    98Mo = ((98Mo/95Mo / (98Mo/95Mo)standard – 1) . 1000  [‰].  

 

4

environments are rare today, but they account for a disproportionately large share of Mo  removal, because the accumulation rate is 2‐3 orders of magnitude higher where H2S is  present and particle‐reactive oxythiomolybdates can form (24‐26). Hence, Mo isotopes  provide a sensitive measure of the global extent of euxinic conditions. Since greater Mo  isotope fractionation is observed during the oxic removal of Mo from seawater, high  seawater 98Mo values imply more oxygenated oceans, while low values imply more  widespread reducing conditions and greater sulfidic Mo removal (7).     The 98Mo of ancient seawater can be inferred from the isotopic composition of Mo 

in sedimentary rocks deposited under locally euxinic conditions. Sedimentary Fe  speciation, in turn, can be used to constrain local depositional redox conditions (5, 27, 28).  Here, we use the ratio of highly reactive to total Fe to distinguish deposition below an  anoxic water column from an oxic water column setting (i.e., FeHR/FeT > 0.38). The ratio of  pyrite to highly reactive iron in anoxic settings is used to distinguish ferruginous from  euxinic conditions (i.e., FeP/FeHR > 0.7). Sediments deposited under oxygenated bottom  waters but with sulfidic pore waters are distinguished by FeHR/FeT < 0.38 and a Mo  enrichment factor >2 times that of average crust, Mo EF = (Mo/Al) / (Mo/Al)crust. > 2, using  (Mo/Al)crust = 0.19 ppm/wt% (29)). High Mo enrichment can also be found in euxinic  settings, but also with accompanying FeHR enrichment.     Mo in ancient rocks  In this study, we focus on samples whose Fe speciation results point to deposition in  euxinic basins because these are the lithologies most likely to record the 98Mo of seawater.  We compiled 98Mo, Mo, and Mo/TOC from 180 black shales (64 samples new to this study) 

 

5

from 25 Proterozoic and Phanerozoic marine successions (Table S1; details in  Supplementary Information). In this compilation, it is immediately apparent that the  heaviest 98Mo values increased during two episodes. We start with a long‐lasting  Proterozoic plateau of ~1.1‰ with a brief excursion to ~1.6‰ followed by a decline to  intermediate values of ~1.4‰ in the latest Neoproterozoic (~ 550 Ma), and an increase to  near modern values of 2.0‰ sometime between the mid‐Silurian and the mid‐Devonian (~  430‐390 Ma) (Figure 1). A relatively small further rise to modern values has occurred  within the last 360 Myrs.     The most straightforward interpretation of these data is that they reflect secular 

evolution of seawater 98Mo. We note, however, that the Fe speciation proxy cannot  distinguish sediments deposited in highly euxinic settings from those deposited under  mildly or intermittently euxinic conditions, where Mo isotopes can be fractionated,  recording 98Mo values lower than those of seawater (27). Therefore, the heaviest 98Mo  values in a euxinic sedimentary sequence are those most likely to reflect seawater 98Mo.  The 98Mo from any individual euxinic sedimentary succession may be offset toward lower  values than true seawater due to fractionation during removal (into intermittently low  sulfidic waters, for example) (24) or, perhaps, dilution with riverine discharge in  hydrographically restricted basins (30). While such factors may influence individual  sequences, it is unlikely they will affect only the oldest basins and govern consistent  differences between time intervals. Therefore, we propose that our data record a two‐stage  increase in 98MoSW, and that this indicates two major episodes of ocean oxygenation since  the late Proterozoic Eon.       6

Mo mass balance model  We explore the evolution of 98MoSW further with a simple mass balance model, where the  98MoSW of seawater is controlled by removal into the three Mo sinks described above: 1)  deep oxic sediments (OX), 2) sediments in which sulfide is present at depth (SAD; including  also intermittently euxinic settings and midly euxinic settings with low water‐column  sulfide concentrations) and 3) euxinic (EUX) sediments. 98MoSW is modeled as a function  of six parameters: 1) 98Mo of riverine discharge, 2‐4) mean fractionation into major sinks,  5) the fraction of total Mo removed into highly euxinic sediments (EUX/total), with the rest  buried in non‐euxinic and only mildly or intermittently euxinic sediments  ([SAD+OX]/total), and 6) the partitioning of the non‐euxinic sink into deep oxic sediments  and sediments and the SAD sink (OX/[OX+SAD]). We generate steady‐state solutions and  keep the 98Mo of riverine discharge and the fractionations within the Mo cycle constant at  modern values (details in Supplementary Information).    Model solutions are given as trajectories of constant seawater 98Mo through 

solution space, reflecting variable Mo removal pathways. The model indicates that through  most of the Proterozoic Eon (98Mo = 1.1‰), Mo was preferentially removed via the  euxinic pathway. Whether this removal occurred onto expansive sulfidic oxygen‐minimum  zones (OMZ) (31, 32) or under deep‐sea sulfidic conditions (33) is unclear. Our data,  however, suggest that the euxinic sink accounted for 45 to 65% of total Mo removal,  corroborating earlier results (7). The deep oxic sink must have been much less important  than it is today, and the remainder of the Mo was buried in non‐euxinic, but sulfidic shelf  sediments (perhaps under OMZs with water chemistry similar to today’s, where oxygen‐ free, but non‐sulfidic water conditions are found), or under mildly or intermittently sulfidic    7

water column conditions. Our model cannot distinguish these two possibilities, because, as  pointed out above, each produces a similar isotope fractionation.    The increase in 98Mo to 1.4 ‰ during the late Ediacaran Period is consistent with 

an increase in the deep ocean oxic Mo sink (Figure 2), an increase of the SAD sink at the  expense of the euxinic sink, or both. If sulfidic OMZ waters made up a large component of  the Mesoproterozoic euxinic sink, then a reduction of these in favor of more modern,  generally sulfide‐free OMZs could also explain the increase in 98Mo to 1.4‰. There is  independent evidence for oxic deep basins in the late Ediacaran (5, 9) suggesting that Mo  removal through the oxic pathway with Mn‐oxides was already in place in deep ocean  settings. However, the persistently low 98Mo and Mo/TOC values imply that the sulfidic  pathways continued to dominate Mo removal well into the early Paleozoic Eon, if not in the  water column then just below the sediment‐water interface.    Our model results further show that the increase in 98Mo to 2.0‰ from the Silurian 

into the Devonian Period strictly requires a substantial deep‐water oxic Mo sink more  intense than in earlier oceans. This is because only the deep‐water oxic sink imposes a  fractionation large enough to allow the 98Mosw to exceed the river input value by 1.3‰, as  observed in the mid‐Devonian and younger shales. Extensive black shale deposition (11,  27) suggests that the euxinic sink remained substantial in Late Devonian seaways;  nonetheless, Mo isotopes in these shales indicate persistent expansion of the deep‐water  oxic sink.       

 

8

Mo concentrations through time  Mo is removed with organic matter into black shales; hence, the ratio of molybdenum to  total organic carbon (TOC), Mo/TOC, also relates to the extent of ocean oxygenation (Figure  3). According to previous discussions (4), the concentration of Mo in overlying seawater is  roughly reflected in the Mo/TOC of organic‐rich shales.  At constant riverine discharge, the  increasing proportion of Mo removal into the oxic sink implies that the other sinks became  smaller. Contraction of areas with rapid Mo accumulation would cause an increase in  seawater Mo concentration ([Mo]SW). Broadly speaking, the greater the sulfidic sink for Mo,  the lower the concentration of seawater Mo and the lower the Mo/TOC ratio in euxinic  shales (with considerable variability). Therefore, observed patterns of increase in both  average and maximal Mo/TOC in black shales (Figure 3) are both coincident and consistent  with the Mo isotope evidence for a two‐stage increase in ocean oxygenation.  Apparently  short‐lived positive excursions of Mo/TOC and 98Mo near the Precambrian‐Cambrian  boundary are suggestive of a more complex pattern of secular variation, and this warrants  further attention.    Implications for biological evolution  Our compilation of Mo isotopic and elemental abundance data is based on a proxy that is  inferred to be well‐mixed in the ocean (details in supplementary information). It thus  reflects a global ocean redox history defining two episodes of ocean oxygenation since the  late Neoproterozoic. The first is consistent with other lines of geochemical evidence (4, 5, 8,  9), demonstrating that Mo isotopic data capture a significant redox event originally  inferred from independent geochemical data.  This event also correlates with the initial 

 

9

diversification of large animals, including motile bilaterian species thriving in shallow  waters (e.g. Kimberella (34)).  Our data suggest, however, that even after this event, the  oceans remained far less oxygenated than today. The physiological pO2 requirement for  Cambrian animals inferred by comparison to modern relatives is > ca. 0.1 PAL (35),  corresponding to the level where benthic mass mortality is observed in modern settings  (15‐30 M) (36). This provides a minimum value for pO2 in the Early Paleozoic atmosphere  and surface ocean. Oxygen levels, however, may not have been much higher than this.   Thus, the long standing view that late Neoproterozoic events increased pO2 from about 10‐ 15% PAL to something more like modern levels (2, 37) is best retired in favor of one in  which oxygen increased from Proterozoic levels just a few percent of today’s (e.g. (31)) to  levels perhaps 15‐50% PAL (Figure S4).    The second Devonian event has received much less attention (14), but might, in 

absolute terms, have been the greatest oxygenation in Earth history.  This oxygenation,  moreover, correlates with both the diversification of vascular plants (38) and the  expansion of large predatory fish (39), both events of major biological significance. Existing  models of Phanerozoic atmospheric history differ with respect to oxygen levels proposed  for the early Paleozoic atmosphere and oceans: Berner's Geocarb‐models (17) propose  relatively high PO2 (near modern values), whereas Bergman et al.'s COPSE model (15)  predicts relatively low oxygen levels  (20‐60% PAL) in the early Paleozoic. Despite these  differences, both predict a Devonian oxygen increase in pO2 (15, 40), reflecting the  radiation of vascular plants. This accelerated land erosion enhancing global sedimentation  rates, the hydrological cycle (speeding up ground water/atmosphere exchange), and  promoted the burial of refractory plant material (e.g. lignin, wood). Enhanced burial of 

 

10

terrestrial organic matter functions as an O2 source to the atmosphere. Thus, the storage of  a larger organic carbon pool stabilized the atmosphere at a higher oxygen concentration  state, forever altering our planet's redox history (17). Our molybdenum isotope and  concentration proxies provide the first direct support for this model, identifying the  beginning of a mid‐Paleozoic oxygen enrichment.    Known as “the age of fishes” because of the pronounced radiation of large, jaw‐

bearing fish (41), the Devonian Period witnessed a dramatic increase in the maximum size  of marine vertebrates (Figure 3, (42)), as well as the evolution of ammonoid cephalopods,  and, more generally, a marked increase in the proportional diversity of "high energy"  predators (41). Fish are among the marine animals least tolerant towards hypoxia (43),  and in living fish, oxygen demand scales with size (44).  Cambrian fish, known from whole‐ body fossils mainly from the Chengjiang deposits in China, are ca. 2.5‐3.0 cm long, whereas  well preserved Ordovician and Silurian fish reach lengths of a few tens of centimeters.   Many teleost fish of similar dimensions can survive at oxygen levels below 20% PAL.  However, the Devonian appearance of fish >1 meter long (41) likely required more than  ~100 M O2, in surface seawater, equivalent to ~40% PAL (Figure S4).  Bambach (39)  proposed that Devonian predator evolution reflected an expanded base of the trophic  pyramid driven by phosphate‐rich run‐off from plant‐covered continents, which  potentiated increased size and/or motility in marine animals. Our geochemical results  provide a complementary explanation consistent with available physiological data (41)  that the expansion of predators with high metabolic rates reflects increased oxygenation of  the biosphere.    

 

11

Conclusions  The isotopic composition and abundance of seawater molybdenum provide measures of  global ocean oxygenation, and our study shows that molybdenum‐based proxies can track  changes in atmospheric O2 levels during the Phanerozoic. High abundances and 98Mo  values are found in modern oxic oceans whereas low concentrations and little or no  fractionation results when Mo is preferentially removed under sulfidic conditions. The  latter conditions were notably more widespread in the Proterozoic and early Paleozoic.  The 98Mo and Mo/TOC of sediments deposited in anoxic and sulfidic basins display trends  consistent with two major episodes of oxygenation over the last 600 million years. The  first, in the late Ediacaran Period, is consistent with other geochemical indicators and  correlates with the initial evolution of motile, bilaterian animals. This expansion of animal  function and the subsequent radiation of diverse bilaterian animals during the so‐called  "Cambrian explosion", occurred at oxygen levels much lower than today’s. Renewed  oxygenation in the Early Devonian correlates with the initial diversification of vascular  plants and may well be causally related to this event through enhanced burial of organic  carbon leading to irreversible surface oxygenation. Our modeling shows most persuasively  that the rise of 98Mo around 400 Ma demands, for the first time in Earth history,  substantial oxic Mo removal and a persistent retreat of anoxic and sulfidic waters.  Stratigraphic correlation suggests that one consequence of increased oxygen availability  was the expansion of larger vertebrates with high metabolic requirements, and in  particular the evolution of large predatory fish. Continued development of the new  paleoenvironmental proxies discussed here will yield its greatest dividends when coupled  with physiologically interpretable events recorded by fossils and ocean models that can 

 

12

provide quantitative constraints on environmental history.

 

13

Methods  Trace metal concentrations and Mo isotope ratios were measured at the W. M. Keck Laboratory at Arizona State University on a Thermo X-series ICPMS and Thermo Neptune MC-ICPMS, respectively. Precision and accuracy of the concentration analyses are <1% and <5%. The latter is measured by repeated analyses of a certified USGS rock standard (SDO-1). Mo isotope ratios were obtained after correction for instrumental mass bias. This was done either by external element spiking with Zr and standard-sample bracketing techniques or by doping samples with a 97Mo-100Mo “double spike”. Quality controls for both techniques are described in ref. (24). Both methods produce 98Mo values with approximately the same reproducibility. The USGS rock standard, SDO-1, is measured to 98Mo = 1.13 ± 0.07‰ (2 s.d., 9 sessions) with the double spike method in excellent agreement with the result obtained by Zr-doping: 1.14 ± 0.14‰, 2 s.d. 65 sessions)(24). Fe speciation analyses were performed in four steps that define a geochemically highly reactive iron pool, Fe(HR), including Fe-carbonate, ferric oxides, magnetite and iron sulfides (45). The first three iron species are extracted in a sequence with acetate, dithionite and oxalate, respectively, and quantified by atomic adsorption spectroscopy. Accuracy is evaluated by simultaneously extracting standard PACS-2, and Fe-carbonate, ferric oxides and magnetite fall within 2 s.d. of the mean (n ≤ 16). Pyrite is extracted by chromium reduction (46), which recovers more than 90% of the inorganic sulfur (47). PACS-2 contained 0.71 ± 0.2 wt% pyrite, which is indistinguishable from previous retrieval in our lab: 0.72 ± 0.05 wt% (2 s.d., n = 8 sessions). The sulfur compounds were trapped in silver nitrate, forming silver sulfide, Ag2S. This residue is used to quantify pyrite content, as two moles of Ag2S corresponds to one mole of pyritic iron, FeS2. Total Fe concentrations were for most samples obtained by leaching in 6M for 96 hours (48), and quantified by atomic adsorption spectroscopy. In some samples total Fe was also determined by X-ray fluorescence. Precision for all three extractions is high, since one measurement can be reproduced five times with standard deviation < 0.01wt%.

 

14

Total organic carbon (TOC) analyses were performed using a Carlo Erba Instruments CHN EA 1108 analyser calibrated with the appropriate standards. Carbonate carbon was removed by treatment of weighed, powdered samples with 2M HCl prior to analysis.     ACKNOWLEDGEMENTS    We thank Jürgen Shieber, Remus Lazar, Sarah Gabbott, David Rudkin and Jean‐Bernard  Caron for samples, and Tim Lenton, David Beerling, and Derek Vance for constructive  reviews.  This work was supported by Danish National Research Foundation (NordCEE),  Danish Council for Independent Research (TWD), the Swedish Research Council (EH), the  NASA Astrobiology Insitute (AHK and ADA) and NASA Exobiology Program (ADA).    References  1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. Cloud P (1973) Paleoecological Significance of Banded Iron-Formation. (Translated from English) Economic Geology 68(7):1135-1143 (in English). Holland H (2006) The oxygenation of the atmosphere and oceans. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 361(1470):903. Rouxel OJ, Bekker A, & Edwards KJ (2005) Iron isotope constraints on the Archean and Paleoproterozoic ocean redox state. (Translated from English) Science 307(5712):10881091 (in English). Scott C, et al. (2008) Tracing the stepwise oxygenation of the Proterozoic ocean. Nature 452(7186):456-459. Canfield DE, et al. (2008) Ferruginous conditions dominated later neoproterozoic deepwater chemistry. (Translated from English) Science 321(5891):949-952 (in English). Farquhar J, Bao HM, & Thiemens M (2000) Atmospheric influence of Earth's earliest sulfur cycle. Science 289(5480):756-758. Arnold GL, Anbar AD, Barling J, & Lyons TW (2004) Molybdenum isotope evidence for widespread anoxia in mid-proterozoic oceans. Science 304(5667):87-90. Fike DA, Grotzinger JP, Pratt LM, & Summons RE (2006) Oxidation of the Ediacaran Ocean. (Translated from English) Nature 444(7120):744-747 (in English). Canfield DE, Poulton SW, & Narbonne GM (2007) Late-Neoproterozoic deep-ocean oxygenation and the rise of animal life. (Translated from English) Science 315(5808):9295 (in English). Leggett JK (1980) British Lower Palaeozoic black shales and their palaeo-oceanographic significance. J. Geol. Soc. 137(2):139-156. 15

 

11. 12. 13. 14.

15. 16. 17. 18. 19. 20. 21. 22.

23. 24. 25. 26. 27.

Berry W & Wilde P (1978) Progressive ventilation of the oceans; an explanation for the distribution of the lower Paleozoic black shales. Am. J. Sci. 278(3):257. Raiswell R & Berner RA (1986) Pyrite and Organic-Matter in Phanerozoic Normal Marine Shales. (Translated from English) Geochimica Et Cosmochimica Acta 50(9):1967-1976 (in English). Berner R & Raiswell R (1983) Burial of organic carbon and pyrite sulfur in sediments over Phanerozoic time: a new theory. Geochim. Cosmochim. Acta 47:855-862. Gill BC, Lyons TW, & Saltzman MR (2007) Parallel, high-resolution carbon and sulfur isotope records of the evolving Paleozoic marine sulfur reservoir. (Translated from English) Palaeogeography Palaeoclimatology Palaeoecology 256(3-4):156-173 (in English). Bergman NM, Lenton TM, & Watson AJ (2004) COPSE: A new model of biogeochemical cycling over Phanerozoic time. (Translated from English) Am. J. Sci. 304(5):397-437 (in English). Garrels RM & Lerman A (1984) Coupling of the sedimentary sulfur and carbon cycles; an improved model. Am J Sci 284(9):989-1007. Berner RA (2009) Phanerozoic Atmospheric Oxygen: New Results using the Geocarbsulf Model. (Translated from English) Am. J. Sci. 309(7):603-606 (in English). Archer C & Vance D (2008) The isotopic signature of the global riverine molybdenum flux and anoxia in the ancient oceans. (Translated from English) Nat. Geosci. 1(9):597600 (in English). Morford JL & Emerson S (1999) The geochemistry of redox sensitive trace metals in sediments. Geochim. Cosmochim. Acta 63(11-12):1735-1750. Siebert C, Nagler TF, von Blanckenburg F, & Kramers JD (2003) Molybdenum isotope records as a potential new proxy for paleoceanography. Earth Plan. Sci. Lett. 211(12):159-171. Barling J, Arnold GL, & Anbar AD (2001) Natural mass-dependent variations in the isotopic composition of molybdenum. Earth Planet. Sci. Lett. 193(3-4):447-457. Nakagawa Y, et al. (2008) Precise Isotopic Analysis of Mo in Seawater Using Multiple Collector-Inductively Coupled Mass Spectrometry Coupled with a Chelating Resin Column Preconcentration Method. (Translated from English) Analytical Chemistry 80(23):9213-9219 (in English). Neubert N, Nagler TF, & Bottcher ME (2008) Sulfidity controls molybdenum isotope fractionation into euxinic sediments: Evidence from the modern Black Sea. (Translated from English) Geology 36(10):775-778 (in English). Dahl TW, et al. (2010) The behavior of molybdenum and its isotopes across the chemocline and in the sediments of sulfidic Lake Cadagno, Switzerland. (Translated from English) Geochim. Cosmochim. Acta 74(1):144-163 (in English). Erickson BE & Helz GR (2000) Molybdenum(VI) speciation in sulfidic waters: Stability and lability of thiomolybdates. Geochim. Cosmochim. Acta 64(7):1149-1158. Zheng Y, Anderson RF, van Geen A, & Kuwabara J (2000) Authigenic molybdenum formation in marine sediments: A link to pore water sulfide in the Santa Barbara Basin. (Translated from English) Geochim. Cosmochim. Acta 64(24):4165-4178 (in English). Gordon G, et al. (2009) When do black shales tell molybdenum isotope tales? Geology 37(6):535.

 

16

28. 29. 30. 31. 32. 33. 34. 35. 36.

37. 38. 39. 40. 41. 42. 43. 44. 45. 46.

Lyons T, Anbar A, Severmann S, Scott C, & Gill B (2009) Tracking Euxinia in the Ancient Ocean: A Multiproxy Perspective and Proterozoic Case Study. Annu. Rev. Earth Planet. Sci. 37:507-534. Taylor SR & McLennan SM (1995) The Geochemical Evolution of the ContinentalCrust. (Translated from English) Rev. Geophys. 33(2):241-265 (in English). McArthur J, Algeo T, van de Schootbrugge B, Li Q, & Howarth R (2008) Basinal restriction, black shales, Re-Os dating, and the Early Toarcian (Jurassic) oceanic anoxic event. Paleoceanography 23(4). Johnston DT, et al. (2010) An emerging picture of Neoproterozoic ocean chemistry: Insight from the Chuar Group, Grand Canyon, USA. Earth Planet. Sci. Lett. 290:64-73. Li C, et al. (2010) A Stratified Redox Model for the Ediacaran Ocean. Science 328(5974):80-83. Canfield DE (1998) A new model for Proterozoic ocean chemistry. Nature 396(6710):450-453. Fedonkin MA & Waggoner BM (1997) The Late Precambrian fossil Kimberella is a mollusc-like bilaterian organism. (Translated from English) Nature 388(6645):868-871 (in English). Rhoads DC & Morse JW (1971) Evolutionary and Ecologic Significance of OxygenDeficient Marine Basins. (Translated from English) Lethaia 4(4):413-428 (in English). Diaz RJ & Rosenberg R (1995) Marine benthic hypoxia: A review of its ecological effects and the behavioural responses of benthic macrofauna. Oceanography and Marine Biology - an Annual Review, Vol 33, Oceanography and Marine Biology, (U C L Press Ltd, London), Vol 33, pp 245-303. Lyons TW, Reinhard CT, & Scott C (2009) Redox Redux. (Translated from English) Geobiology 7(5):489-494 (in English). Gensel PG (2008) The Earliest Land Plants. (Translated from English) Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 39:459-477 (in English). Bambach R (2002) Supporting predators: changes in the global ecosystem inferred from changes in predator diversity. Paleontological Society Papers 8:319-352. Berner R (2006) GEOCARBSULF: A combined model for Phanerozoic atmospheric O2 and CO2. Geochim. Cosmochim. Acta 70(23):5653-5664. Bambach R (1999) Energetics in the global marinefauna: A connection between terrestrial diversification and change in the marine biosphere. Geobios 32(2):131-144. Payne J, et al. (2009) Two-phase increase in the maximum size of life over 3.5 billion years reflects biological innovation and environmental opportunity. Proc. Nat. Acad. Sci. 106(1):24. Vaquer-Sunyer R & Duarte C (2008) Thresholds of hypoxia for marine biodiversity. Proc. Nat. Acad. Sci. 105(40):15452. Gray J, Wu R, & Or Y (2002) Effects of hypoxia and organic enrichment on the coastal marine environment. Mar. Ecol. Prog. Ser 238:249-279. Poulton SW & Canfield DE (2005) Development of a sequential extraction procedure for iron: implications for iron partitioning in continentally derived particulates. (Translated from English) Chem. Geology 214(3-4):209-221 (in English). Zhabina NN & Volkov II (1978) A Method of Determination of Various Sulfur Compounds in Sea Sediments and Rocks (Ann Arbor Science Publishers, Mich.) pp 735745.

 

17

47. 48.

Wieder RK, Lang GE, & Granus VA (1985) An Evaluation of Wet Chemical Methods for Quantifying Sulfur Fractions in Fresh-Water Wetland Peat. (Translated from English) Limnology and Oceanography 30(5):1109-1115 (in English). Aller RC, Mackin JE, & Cox RT (1986) Diagenesis of Fe and Si in Amazon Inner Shelf Muds - Apparent Dominance of Fe Reduction and Impliations for the Genesis of Ironstones. (Translated from English) Cont. Shelf Res. 6(1-2):263-289 (in English).

 

18

Figure legends    Figure 1: Bulk 98Mo of sediments deposited in the last 1800 million years under various  redox conditions: euxinic (), ferruginous (), oxic with sulfide inside sediments () and  oxic sediments with Mn‐oxides (). Data with Mo EF < 2 or Mo/Mocrust < 2 are dominated  by detrital material (not shown). Some published data have no local redox constraints ().  Mildly or intermittently euxinic conditions () are known to fractionate Mo isotopes in the  modern system, but cannot be distinguished from highly euxinic sediments in the past. The  blue and green vertical lines mark the Ediacaran emergence of large animals including  motile bilaterians and the Devonian invasion of vascular land plants, respectively. Typical  error of the isotope determination is ±0.14‰ (2sd, standard reproducibility).    Figure 2: Model results showing how seawater 98Mo responds to Mo burial into its  different sinks (model details in Supplementary Information). Contours show range of  solutions for a given seawater 98Mo which represents modern seawater (2.3‰), early  Devonian seawater (2.0‰), early Paleozoic seawater (1.4‰), and Mesoproterozoic  seawater (1.1‰). The black circle represents modern state (Supplementary Table S3).    Figure 3: a) Size maxima of vertebrates is used as a measure of maximal specific metabolic  rate at a given time (42). b) 98MoSW euxinic samples over the last 800 Ma. Values above the  dashed line require a substantial oxic Mo sink. c) Mo/TOC of black shales (new data , old  data , compilation summarized in Supplementary Information). In b) and c) dashed lines  represent 90% percentiles for the three time periods: 800‐542 Ma, 541‐390 Ma, and 390‐0 

 

19

Ma. The Ediacaran emergence of large animals and the Devonian invasion of vascular land  plants are shown by graded column bars in blue and green, respectively.    Author contributions TWD conceived the idea, collected mass spectrometer data, built the  models, and analyzed data. TWD and EH designed the study. EH collected iron speciation  data. TWD, EH, BCG, DB, ATN, and NHS contributed samples and descriptions. TWD, EH,  DEC, ADA, AHK wrote the manuscript. All authors discussed the results and commented on  the manuscript.    The article contains supplementary information online at www.pnas.org/content/suppl/    The authors declare no conflicts of interest. 

 

20

     

 

 

21

           

 

 

22